In früheren Zeiten wurde die Welt von endlosen Kriegen und Konflikten heimgesucht. Die Kämpfe hörten erst auf, als fünf Schwestern mit gottähnlichen Kräften ihre Gesangsmagie nutzten, um die Kriegsherren zu besiegen und Frieden im ganzen Land zu bringen. Diese Intoner herrschen nun über verschiedene Teile der Welt, wo sie von ihren Untertanen verehrt und verehrt werden. Allerdings gibt es eine sechste und älteste Schwester, Zero, die ihre Geschwister töten und deren Macht an sich reissen möchte. Ein Jahr nachdem es ihr nicht gelungen ist, die anderen Intoner zu besiegen, macht sich Zero mit ihrem Drachen Mikhail auf den Weg, um sie eine nach der anderen zu töten.
Dieses Spiel (im Westen als Drakengard 3 bekannt) spielt etwa ein Jahrhundert vor dem ersten Drakengard und versetzt den Spieler in die Rolle von Zero, die von bis zu zwei KI-Charakteren begleitet werden kann, die im Laufe der Geschichte hinzukommen. Das Gameplay ähnelt weitgehend den anderen Einträgen der Serie und besteht aus Hack-and-Slash-Kämpfen am Boden und Luftkämpfen, in denen Zero auf Mikhail reitet. Das Ausführen von Combos füllt Zeros Spannungsanzeige, auf die sie zugreifen kann, um ihre Intoner-Kräfte freizusetzen. Im Intoner-Modus erhöhen sich Zeros Geschwindigkeit und Angriffskraft und sie wird gegenüber feindlichen Angriffen unverwundbar. Zero kann vier verschiedene Arten von Waffen verwenden: Schwerter, Armschienen, Chakrams und Speere, und jede einzelne Waffe kann umso höher werden, je häufiger sie im Kampf eingesetzt wird.
